Vijf straten komen in de Fonteinstraat uit: Achter het Stadhuis, Kolperstraat, Krullartstraat`, Ridderstraat en Verwersstraat. Oorspronkelijk sprak men over de Fonteinstraat als 'het staetken waarmede men van de Korte naar de Lange Kolfertstraat gaet'. De Korte Kolfertstraat is nu de Kolperstraat ,de Lange Kolfertstraat heet tegenwoordig Verwersstraat. De Fonteinstraat kreeg haar naam vanwege de uithangborden met een fontein als huisnaam erop. Huisnamen als In de drie Fonteinen, de Eene Fontein, de Gulden Fontein, de Kleine Fontein, de Groote Fontein. De Groote Fontein en de Gulden Fontijn zijn later onder één dak gebracht. In de 17e eeuw was er een katholieke schuilkerk in gevestigd in 1655 meldde schout Martinus Ackersdyk dat hij in dat geheime bidhuis “Op den 29 Meert een paepsche conventicule had gestoort”. In het pand op de hoek met de Kolperstraat woonde in 1756 een zwaardveger dat was een wapensmid. Het huis had de toepasselijke naam De Scherpe Weerelt.
In het huis dat nu Fonteinstraat 2 als adres heeft, werd januari 1570 een bekende Bosschenaar geboren bisschop Ophovius. Begin 1586 trad hij in Antwerpen in bij het klooster van de predikheren. In 1593 priester gewijd werd hij in 1626 tot bisschop van

's-Hertogenbosch benoemd en verlatiniseerde hij zijn naam Van Ophoven tot Ophovius. Tijdens het beleg van zijn geboortestad